根據(jù)1515年維也納第一次代表大會(huì)的規(guī)定,斐迪南于1515年7月22日與波希米亞和匈牙利國(guó)王弗拉迪斯勞斯二世的女兒雅蓋隆的安娜結(jié)婚。因此,1526年8月29日,他的妹夫,波西米亞與匈牙利的國(guó)王拉約什二世在莫哈克戰(zhàn)役中去世后,斐迪南按照規(guī)定繼承了這兩個(gè)王國(guó)。1526年10月24日,波希米亞議會(huì)在赫拉德塞議長(zhǎng)亞當(dāng)?shù)挠绊懴?,在確認(rèn)遺產(chǎn)傳統(tǒng)特權(quán)的條件下,選舉斐迪南為波希米亞國(guó)王,并將哈布斯堡宮廷遷往布拉格。由于國(guó)會(huì)拒絕承認(rèn)斐迪南為王國(guó)的世襲君主,這一成功只是局部的。
在1527年的塞廷選舉中,克羅地亞貴族一致選舉斐迪南一世為國(guó)王,并確認(rèn)了他和他的繼承人的繼承權(quán)。作為王位的回報(bào),斐迪南承諾在克羅地亞人與匈牙利王國(guó)聯(lián)合時(shí)尊重克羅地亞人的歷史權(quán)利、自由、法律和習(xí)俗,并保衛(wèi)克羅地亞不受侵犯奧斯曼帝國(guó)入侵。 在匈牙利,拉約什的秘書尼古拉斯·奧拉胡斯(Nicolaus Olahus)加入了斐迪南的政黨,但仍與斐迪南的妹妹,拉約什二世的遺孀瑪麗王后保持聯(lián)系。1526年12月,斐迪南在波茲松通過議會(huì)被選為匈牙利國(guó)王。匈牙利的王位成為斐迪南和特蘭西瓦尼亞的總督約翰·扎波利亞之間王朝爭(zhēng)端的主題。他們得到了匈牙利王國(guó)貴族不同派系的支持。斐迪南也得到了他的兄弟查理五世皇帝的支持。斐迪南在1527年9月的塔爾卡爾戰(zhàn)役和1528年3月的斯齊納戰(zhàn)役中擊敗了扎波利亞。扎波利亞逃離匈牙利,向蘇丹蘇萊曼申請(qǐng)支持,此舉使匈牙利成為奧斯曼帝國(guó)的附庸國(guó)。斐迪南一世
這導(dǎo)致了斐迪南的皇帝職業(yè)生涯中最危險(xiǎn)的時(shí)刻,1529年,蘇萊曼利用匈牙利的支持,對(duì)斐迪南的首都維也納發(fā)動(dòng)了大規(guī)模但最終沒有成功的進(jìn)攻,這把斐迪南送到波希米亞避難。1533年,奧斯曼帝國(guó)又一次入侵被擊退(見《圍攻根斯》)。那一年,費(fèi)迪南德與奧斯曼人達(dá)成和平,將匈牙利分為西部的哈布斯堡地區(qū)和東部的約翰·扎波利亞領(lǐng)地,后者實(shí)際上是奧斯曼帝國(guó)的附庸國(guó)。
1538年,在納格瓦拉德條約中,斐迪南誘導(dǎo)沒有孩子的扎波利亞任命他為他的繼承人。但在1540年,扎波利亞臨死前有了一個(gè)兒子,約翰二世·西吉斯蒙德,他很快被議會(huì)選為國(guó)王。費(fèi)迪南德因此入侵匈牙利,但攝政王弗拉特·喬治·馬丁努齊(Frater George Martinuzzi)呼吁奧斯曼帝國(guó)給予保護(hù)。蘇萊曼進(jìn)軍匈牙利(見圍攻布達(dá)(1541)),不僅把斐迪南趕出匈牙利中部,還迫使斐迪南同意為他在匈牙利西部的土地進(jìn)貢。
約翰二世·西吉斯蒙德也得到了他的外祖父、波蘭國(guó)王西吉斯蒙德一世的支持,但在1543年,西吉斯蒙德與哈布斯堡人簽訂了一項(xiàng)條約,波蘭成為中立國(guó)。奧古斯都王子與斐迪南的女兒奧地利的伊麗莎白結(jié)婚。 蘇萊曼將特蘭西瓦尼亞和東匈牙利皇室分給了約翰二世-西吉斯蒙德,西吉斯蒙德成為“東匈牙利王國(guó)”,由他的母親伊莎貝拉·賈吉奧(Isabella Jagie??o)統(tǒng)治,馬丁努齊是真正的權(quán)力掌控者。但伊莎貝拉的敵對(duì)陰謀和來自?shī)W斯曼帝國(guó)的威脅導(dǎo)致馬丁努齊改變主意。1549年,他同意支持斐迪南的主張,帝國(guó)軍隊(duì)進(jìn)軍特蘭西瓦尼亞。在《魏森堡條約》(1551年)中,伊莎貝拉代表約翰二世·西吉斯蒙德同意放棄匈牙利國(guó)王的身份,并將王冠和王位移交給他。于是,匈牙利王室和特蘭西瓦尼亞去找了斐迪南,斐迪南同意承認(rèn)約翰二世·西吉斯蒙德為特蘭西瓦尼亞的附庸王子,并將他的一個(gè)女兒許配給他。與此同時(shí),馬丁努齊試圖讓奧斯曼人高興,即使他們派遣軍隊(duì)作出回應(yīng)。斐迪南的將軍卡斯塔爾多懷疑馬丁努齊犯有叛國(guó)罪,并在斐迪南的同意下殺死了他。 由于馬丁努齊此時(shí)是大主教和紅衣主教,這是一個(gè)令人震驚的行為,教皇尤利烏斯三世宣布絕罰卡斯塔爾多和斐迪南。斐迪南在87篇通信中向教皇提出了對(duì)馬丁努齊叛國(guó)的長(zhǎng)期指控,得到了116名證人的支持。教皇在1555年宣布斐迪南無罪,并取消了逐出教會(huì)的禁令。 匈牙利戰(zhàn)爭(zhēng)仍在繼續(xù)。斐迪南沒能把奧斯曼帝國(guó)趕出匈牙利。1554年,斐迪南派奧吉爾·吉塞林·德布斯貝克到君士坦丁堡與蘇萊曼討論邊境條約,但他沒有獲得成功。1556年,議會(huì)將約翰二世·西吉斯蒙德送回匈牙利東部王位,直到1570年。德布斯貝克于1556年回到君士坦丁堡,第二次嘗試得到了成功。
哈布斯堡王朝的奧地利分支在奧斯曼戰(zhàn)爭(zhēng)中需要匈牙利的經(jīng)濟(jì)實(shí)力。在奧斯曼戰(zhàn)爭(zhēng)期間,前匈牙利王國(guó)的領(lǐng)土縮小了大約70%。盡管有這些巨大的領(lǐng)土和人口損失,規(guī)模較小、飽受戰(zhàn)爭(zhēng)蹂躪的匈牙利王國(guó)在經(jīng)濟(jì)上仍然比奧地利或波希米亞王國(guó)更為重要,即使在16世紀(jì)末也是如此。在斐迪南二世的所有王國(guó)中,耗盡的匈牙利王國(guó)依舊是他當(dāng)時(shí)最大的收入來源。